Os espiões do império galático localizam no planeta Kashyyyk um Cavaleiro jedi sobrevivente que lidera uma resistência dos Wookies contra o império. Darth Vader vai até o planeta para eliminar o Jedi e esmagar a resistência.
Durante o duelo, Lorde Vader sente a presença de alguém muito poderoso com a Força Vader nota que se tratava de um menino, o filho do Jedi e leva-o consigo para fazê-lo seu aprendiz Sith.
O Código Sith diz que só pode existir dois Lordes Sith no comando da Ordem, um mestre e um aprendiz, então Vader decide manter seu aprendiz oculto no Super Star Destroyer, tripulada apenas por dróides imperiais.
Com o passar do tempo, Darth Vader envia seu aprendiz aos secretos nos cantos mais remotos da Galáxia com a missão de exterminar Cavaleiros Jedi sobreviventes. As missões são testes para que o aprendiz mostre se é realmente poderoso o suficiente para ajudar Vader a derrotar o Imperador.
A primeira missão do aprendiz é assassinar o Mestre Rahm Kota, um militar que durante as Guerras Clonicas não teve clones em seus esquadrões, preferindo ter sua própria milícia e que agora lidera uma série de ataques contra o Império.
O aprendiz parte em sua nave, a Rogue Shadow, junto com seu dróide PROXY e sua nova piloto, a Cap. Juno Eclipse, selecionada por Vader para levar seu aprendiz em missões secretas, para a lua Nar Shadaa, onde Rahm Kota realizava um ataque a uma estação espacial.
O confronto ocorre numa estação espacial na órbita da lua. Durante o duelo, Kota tem uma visão do futuro, sente que Darth Vader não seria o mestre do rapaz para sempre, que tinha visto a si mesmo no futuro do aprendiz. O aprendiz não dá ouvidos e golpeia Kota, o atirando para fora da estação.
De volta a Executor, Darth Vader diz que o aprendiz precisava de mais treinamento e o manda para o antigo Templo Jedi, em Corruscant, onde existiam locais místicos, ideais para o treinamento. No Templo, ele confronta a visão de Darth Desolous.
Vader o envia para Raxus Prime, um tipo de planeta lixão, habitado por rodianos e Jawas, interessados no negócio de sucata. O aprendiz localiza um outro templo Jedi feito de sucata no planeta, onde confronta o Jedi Kazdan Paratus.
O aprendiz é enviado novamente ao Templo Jedi em Coruscant, onde confronta a Sith Darth Phobos. Durante o duelo, os sentimentos ocultos do aprendiz vêem a tona, incluindo sua atração pela Capitã Juno.
A próxima missão é ir ao planeta Felucia, confrontar a mestra Jedi Shaak Ti. Durante o duelo, Shaak Ti diz que o rapaz estava desperdiçando seus dons ao servir ao Lado Negro, e que logo iria conhecer a traição dos Sith. Derrotada, Shaak Ti se atira ao poço de Carkoon, morada da criatura Sarlaac.
O aprendiz recebe ordens para retornar a Executor, onde ele e Vader iriam planejar um ataque ao Imperador. Porém, espiões do Imperador seguiram o aprendiz e informam ao Imperador, que aparece de surpresa na estação.
O Imperador, sentindo-se traído por Vader, ordena que ele mate o aprendiz para provar sua lealdade ao Império. Vader golpeia o aprendiz e o joga para fora da Executor.
O aprendiz desperta numa cama de uma unidade médica, lá, um holograma de Vader se justifica sobre o ocorrido e diz que o aprendiz agora deveria agir por conta própria, pois o Imperador já levantara algumas suspeitas. Darth Vader ainda o instrui a se unir a um grupo de Rebeldes que lutam contra o Império, pois assim conseguiria desviar a atenção do Imperador.
O aprendiz lembra do que Kota havia lhe dito e parte novamente para Nar Shaddaa.
O aprendiz vai recrutando várias pessoas seguindo o conselho de Vader. Este ordenou que o mesmo fizesse uma Aliança Rebelde. Em um planeta deserto, esta aliança será forjada. Contudo, Darth Vader aparece, prende os rebeldes e ataca seu aprendiz. Este descobre que foi enganado e que Vader apenas queria destruir os rebeldes. Cheio de magoas, o aprendiz vai até a Estrela da Morte para recuperar os companheiros presos. É assim que seu apelido é criado: Starkiller (Matador das Estrelas). Depois de vencer inúmeros soldados, chega a vez do aprendiz desafiar seu mestre. Após uma longa luta, Darth Vader é vencido.
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A partir daí existem dois finais: se escolher assassinar Darth Vader, os prisioneiros são mortos e o Starkiller torna-se aprendiz do Imperador Palpatine, ou seja, um Sith, que como primeiro ato de Sith, tem que matar Kota.E starkiller engana o Imperador, e o ataca, mas após essa revolta, o imperador o derrota e ele se torna Darth Stalker, que substituiria Darth Vader. Caso escolha derrotar o Imperador, os prisioneiros fogem e uma parte da estrela da morte é destruída. O jovem aprendiz falece e os rebeldes conseguem formar sua aliança sob o simbolo da esperança.
